TRACHYLINA: ГРУППА, ОСТАВШАЯСЯ ЗАГАДКОЙ ПОСЛЕ 150 ЛЕТ ИЗУЧЕНИЯ

Аннотация:

Trachylina — группа книдарий, являющаяся подклассом Hydrozoa. Несмотря на небольшой видовой состав этой группы, её представители отличаются многообразием жизненных циклов. Трахилины заселили разнообразные среды, начиная с глубин океана и заканчивая пресными водами. У трахилин полипы либо очень малы, либо вовсе отсутствуют в жизненном цикле, что отличает эту группу от большинства других Hydrozoa. Развитие Trachylina также очень разнообразно и имеет ряд особенностей, уникальных для книдарий. Для целого ряда представителей этой группы характерна малокле-точность эмбриональных и личиночных стадий. Такое явление хорошо известно у представителей филогенетически далеких таксонов — Nematoda и Chordata (Tunicata). Кроме того, в развитии трахилин обнаруживается целый ряд эволюционных изменений, позволяющих, по-видимому, ускорить формирование дефинитивной стадии (медузы). Как ни парадоксально, среди представителей этой группы нет ни одного более-менее детально изученного вида. Цель нашего обзора — обобщить немногочисленную информацию по онтогенезу Trachylina и продемонстрировать важность изучения онтогенеза этой группы для понимания фундаментальных закономерностей эволюции развития и жизненных циклов Metazoa. Ключевые слова: Cnidaria, Hydrozoa, Trachylina, жизненный цикл, эмбриональное развитие, формирование медузы, метаморфоз, эволюция развития ВВЕДЕНИЕ. Cnidaria — один из самых интересных таксонов с точки зрения эволюционной биологии и биологии развития. С одной стороны, книдарии входят в группу низших многоклеточных животных (вместе с типами Porifera, Placozoa, Ctenophora), и с высокой вероятностью сохранили эволюци-онно первичные механизмы регуляции развития, клеточных дифференцировок, физиологических процессов. С другой стороны, книдарии демонстрируют пример высокой эволюционной пластичности — им удалось на основе эволюционно примитивного плана строения достичь фантастической разнообразия морфологии и жизненных циклов. В пределах этого типа можно встретить как одиночные, так и колониальные организмы; как простые, так и сложные жизненные циклы, включающие смену нескольких жизненных форм и несколько раундов бесполого размножения. В настоящее время в типе Cnidaria выделяют пять классов: Anthozoa, Scyphozoa, Staurozoa, Cubozoa и Hydrozoa (Collins, 2002, 2009; Marques, Collins, 2004; Kayal et al, 2015; Zapata et al, 2015). Класс Hydrozoa даже на фоне остальных книдарий отличается сложностью и разнообразием жизненных форм и жизненных циклов (Cartwright, Nawrocki, 2010). По результатам анализа как морфологических, так и молекулярных данных, в составе Hydrozoa устойчиво выделяются две сестринские группы — Hydroidolina и Trachylina (Bouillon et al., 1992; Collins, 2002; Collins et al, 2008; Kayal et al, 2015; Zapata et al, 2015). Для большинства представителей Hydroidolina характерны сложный жизненный цикл (включающий личинку — планулу, полипоидную и медузоидную формы) и колониальное^ полипоидной формы. Эта группа изучена относительно хорошо, именно к ней принадлежат модельные объекты биологии развития — Hydra, Hydractinia echinata, Clytia hemisphaerica. В то же время, в группу Trachylina входят самые загадочные и практически неизученные виды книдарий, резко отличающиеся от других Hydrozoa особенностями строения, развития и жизненных циклов (Collins et al, 2008). Подкласс Trachylina состоит из четырех отрядов: Limnomedusae, Narcomedusae, Trachymedusae и Actinulida. Среди этих отрядов, настоящая по-липоидная форма имеется только в жизненном цикле лимномедуз, однако их полипы крайне миниатюрны (меньше 1 мм) и часто не имеют щупалец. У остальных трахилин полипоидная форма утеряна, и из личинки сразу развивается медуза. Среди Narcomedusae и Trachymedusae много глубоководных голопелагических (живущих в толще воды) видов (Raskoff, 2010). Однако существуют трахилины, ведущие бенто-пелагический образ жизни (Sttibing, Piepenburg, 1998), и наркомедузы, которые вторично приобрели стадию, напоминающую стадию полипа, ведущую паразитический образ жизни (Bouillon, 1987; Collins, 2002). Интересно, что представители Limnomedusae заселили пресные воды — явление, редкое для представителей Cnidaria (Jankowski et al, 2008). Подкласс Trachylina включает всего около 150 видов, тогда как Hydroidolina — более 3000 (Schuchert, 1998). Однако высока вероятность того, что число видов трахилин оценивается неверно, и некоторые глубоководные виды или виды с неясным таксономическим положением ещё будут отнесены к этому подклассу (Collins et al, 2008). Так, глубоководная медуза Tetraplatia, таксономическое положение которой долгое время не могли установить по причине её необычной морфологии (червеобразная форма, четыре плавательные лопасти), оказалась в составе Narcomedusae в результате применения методов молекулярной филогении (Collins et al, 2006). Сравнительно недавно медуза Csiromedusa medeopolis была описана как представитель нового семейства Narcomedusae (Gershwin, Zeidler, 2010). Таксономическое положение разных представителей Trachylina тоже постоянно уточняется. Так, долгое время оставалось неясным происхождение группы Actinulida, состоящей из нескольких видов миниатюрных, покрытых ресничками и имеющих щупальца существ, живущих между песчинками. Данные молекулярной филогении, в сочетании с морфологическими данными, показали, что по крайней мере один из представителей Actinulida, Halammohydra, относится к отряду Trachymedusae. Учитывая, что актинулиды очень похожи на личинок трахимедуз, высказано предположение, что они произошли от медузоидного предка путем неотении (Collins et al, 2008). Однако до сих пор не понятно, справедливо ли это предположение для всех Actinulida. С другой стороны, микроскопическая интерстициальная Microhydrula limopsicola, которую раньше относили к Limnomedusae, оказалась на самом деле личинкой представителя другого класса книдарий Haliclystus antarcticus (Staurozoa) (Miranda et al, 2010). Перечисление только этих фактов позволяет понять, насколько мало мы знаем о группе Trachylina. Биология развития трахилин активно изучалась в конце XIX — начале XX века (Muller, 1859; Haeckel, 1865; Metschnikoff, 1874, 1886; Ульянин, 1876; Щелкановцев, 1905; Woltereck, 1905; Bigelow, 1909; Hanitzsch 1911, 1921). Однако, как ни парадоксально, среди её представителей нет ни одного более-менее детально изученного вида: начиная с 20-х годов XX века, в печати появилась всего одна работа, посвященная эмбриональному развитию трахилины (Freeman, 1983). Цель нашего обзора — обобщить немногочисленную информацию по онтогенезу Trachylina и продемонстрировать важность изучения этой группы для понимания фундаментальных закономерностей эволюции развития и жизненных циклов Metazoa. ЭМБРИОНАЛЬНОЕ И ЛИЧИНОЧНОЕ РАЗВИТИЕ ТРАХИЛИН. Начальные стадии развития (первые деления дробления) протекают практически одинаково у всех изученных на данный момент книдарий, в том числе и у представителей трахилин (Metschnikoff, 1886; Иванова-Казас, 1995). Первое деление дробление начинается с формирования врезающейся униполярной борозды. На последующих стадиях (четырех, восьми и шестнадцати клеток) за счет высокой подвижности бластомеров реализуются все возможные варианты их расположения, включая паттерны, имитирующие спиральное и радиальное дробление высших Metazoa (Иванова-Казас, 1995). Поэтому раннее дробление будет обсуждаться только в тех случаях, когда его картина заметно отличается от описанной выше. Биология развития представителей семейства Geryoniidae. Современная систематика гериониид сильно отличается от систематики XIX века, поэтому мы используем в обзоре современные синонимы видов, развитие которых в то время было изучено на уровне световой микроскопии: Geryonia proboscidalis, Liriope tetraphylla (Fol, 1873; Metschnikoff 1874, 1886; Brooks, 1886). У обоих видов бластоцель появляется уже на стадии 8 бластомеров. В результате четвертого деления образуется 16-клеточная бластула. После этой стадии синхронность митозов теряется, бластомеры делятся как в продольном, так и в поперечном направлении, отделяя дочерние клетки (будущую эндодерму) внутрь бластоцеля. У ранних бластомеров Geryonia на уровне световой микроскопии хорошо различаются апикальная и базальная области цитоплазмы. Клетки будущей эндодермы "забирают" себе только базальную цитоплазму, т.н. эндоплазму (Fol, 1873; Metcnikoff, 1886). Таким образом, гаструляция начинается уже на 16-клеточной стадии и протекает как первичная (клеточная) деламинация — бластоцель заполняется продуктами поперечного деления бластомеров (Metschnikoff, 1886). В результате гаструляции у Geryonia образуется плотная паренхимула (рис. 1а), внутренние клетки которой вскоре перестраиваются и образуют "однослойный пузырь" (рис. 16) (Fol, 1873; Metschnikoff, 1886). С этого момента новые клетки эндодермы образуются лишь за счёт деления других эндодермальных клеток, а эктодермальные клетки делятся только в продольном направлении. Судя по рисункам Брукса, у Liriope стадия плотной паренхимулы отсутствует, и в ходе гаструляции сразу образуется однослойная эндодерма (рис. 16) (Brooks, 1886). Вскоре между экто- и эндодермой появляется промежуток. Можно предположить, что это связано с более высокой, чем у клеток эндодермы, пролиферационной активностью эктодермальных клеток. Промежуток начинает заполняться большим количеством "студня" (Metschnikoff, 1886), то есть внеклеточного матрикса (рис. 1в). Это означает начало формирования мезоглеи, характерной для колокола медузы. Интересно, что зародышевые листки на этой стадии еще не разделены базальной мембраной — клетки эндодермы и эктодермы связаны тонкими выростами (судя по рисункам Мечникова и Фоля, филоподиями). В эктодерме выделяется участок, клетки которого делятся особенно активно. В результате образуется так называемая эктодермальная пластинка, имеющая округлую форму и состоящая из множества мелких клеток (рис. 1г). Как показывают наблюдения за развитием эмбриона, эктодер-мальная пластинка соответствует его оральному полюсу. Именно в этой зоне происходят основные морфогенетические процессы. По мнению Мечникова и Брукса, за счёт неравномерного выделения матрикса, "эндодермальный пузырёк", который сначала располагается в центре бластоцеля, оттесняется к эктодермальной пластинке, вступает с ней в контакт и постепенно уплощается (Brooks, 1885; Metschnikoff, 1886) (рис. 1г, д). В это время, по наблюдениям Брукса, на эктодермальных клетках появляются жгутики и эмбрион начинает плавать (Brooks, 1886). Вскоре край эктодермальной пластинки утолщается: формируется кольцевой валик (рис. 1 д), на котором впоследствии появляются зачатки щупалец в виде небольших бугорков с тяжами эндодермы внутри (рис. 1е). На внутренней стороне этого валика образуется эктодермаль-ная складка, представляющая собой зачаток велума (рис. 1е). Исходя из имеющихся описаний, можно предполагать, что это кольцевое утолщение эктодермы представляет собой скопление интенсивно делящихся стволовых (интерстициальных) клеток. Именно в этой зоне дифференцируются первые стрекательные клетки. Середина пластинки, наоборот, истончается, а в ее центре прорывается рот (рис. 1е). У Liriope рот формируется значительно раньше, чем у Geryonia, еще тогда, когда у зародыша нет даже зачатков щупалец (Brooks, 1886). Морфогенезы, связанные с формированием колокола гериониид можно реконструировать, опираясь на рисунки, имеющиеся в работах Фоля, Мечникова и Брукса (Fol, 1873; Metschnikoff, 1874; 1886; Brooks, 1886). Полость колокола формируется либо путём впячивания центральной части эктодермальной (околоротовой) пластинки, либо за счёт роста ее краев, или же с помощью комбинации этих способов. Краевой валик, от которого отходят щупальца, становится краем колокола, и можно предполагать, что рост колокола сопровождается пролиферацией и изменением формы клеток этой зоны. Центральная часть околоротовой пластинки становится субумбреллой (рис. 1ж, 1з). В результате формирования полости колокола, гастральная полость приобретает форму зонтика, повторяющего по форме субумбреллу (рис. 1з, 1м). Стенки гастральной полости сближаются в четырёх местах и образуются зоны сцепления, напоминающие по форме щиты (рис. 1 и- 1л, 1м). Площадь этих зон увеличивается, и от некогда крупной гастральной полости остаются лишь небольшой желудок, четыре тонких радиальных и один кольцевой канал (рис. 1л, 1м). Радиальные каналы заходят в ротовой стебелёк. Он постепенно удлиняется и выносит желудок намного ниже края колокола. Итак, в жизненном цикле гериониид отсутствуют стадии типичной для гидроидов личинки -планулы и полипа, а эмбрион сразу превращается в медузу. Самым интересным в развитии изученных видов гериониид мы считаем гетерохронии — смещение формирования признаков (структур) медузы на ранние стадии даже не личиночного, а эмбрионального развития. Судя по всему, диф-ференцировка колокола медузы и закладка мезоглеи начинаются на стадии, соответствующей стадии поздней гаструлы, когда у эктодермальных клеток эмбриона еще даже не появились жгутики (рис. 1в). Такое раннее формирование признаков дефинитивных стадий характерно для видов, эволюционирующих в сторону ускорения, а иногда и упрощения развития (Иванова-Казас, 1995). Семейство Geryoniidae долгое время входило в состав отряда Trachymedusae. Однако по данным молекулярной филогении, Geryoniidae относятся к группе Limnomedusae, представители которой имеют просто организованную поли-поидную стадию (Collins, 2008). К сожалению, данных по развитию Limnomedusae крайне мало. У Gonionemus vertens, который был изучен лучше остальных представителей этой группы, га-струляция тоже происходит путём деламинации (Perkins, 1902). Образующаяся планула состоит из небольшого числа клеток и не имеет полости. Маленький, просто устроенный одиночный полип Gonionemus размножается бесполым путем, образуя фрустулы, а затем полностью превращается в медузу (Perkins, 1902). Можно предположить, что для предков современных гериониид был характерен именно такой жизненный цикл. Интересно, что с точки зрения Брукса, представители Geryoniidae все-таки проходят в развитии стадию актинулы, которая может рассматриваться как пелагический полип (Brooks, 1886). Биология развития представителей семейства Rhopalonematidae (Trachymedusae) Развитие эмбрионов и личинок ропалонематид может протекать как толще воды, так и в организме медузы. Так, у глубоководных Rhopalonematidae (например, Crossota millsae) эмбрионы и молодые медуз-ки развиваются в гонадах, под защитой субумбреллы мтеринского организма (Thuesen, 2003). В литературе имеется информация об эмбриональном развитии трех представителей ропалонематид: Aglaura hemistoma, Aglantha digitale и Rhopalonema velatum. В тексте статьи присутствует описание развития третьего вида этой группы.Их развитие происходит в толще воды. Интересно, что для обоих изученных видов характерен необычный для кни-дарий паттерн дробления. Во время третьего деления дробления образуются четыре макромера и четыре микромера (Metschnikoff, 1886; Freeman, 1983) (рис. 2а, 26). Поданным Фримана, микромеры формируются на аборальном полюсе эмбриона (Freeman, 1983). Дальнейшее развитие Aglaura описывается Мечниковым как неравномерное дробление: крупные клетки делятся с образованием более мелких, и образуется плотная морула, составленная из клеток разного размера, в которой затем выделяется два слоя (рис. 2в). Таким образом, гаструля-ция Aglaura начинается в тот момент, когда эмбрион состоит менее чем из 32-х клеток, и протекает она как вторичная (морульная) деламинация. Поверхностные (эктодермальные) клетки продолжают делиться, и все больше отличаются по размеру от немногочисленных внутренних (эндодермальных) клеток, которых не больше десяти (рис. 2в). Эта стадия описывается Мечниковым как паренхимула. Интересно, что у Rhopalonema velatum, развитие которой также наблюдал Мечников, третье деление дробления равномерное, и микромеры не образуются (Metschnikoff, 1886). Однако у этого вида также формируется в ходе дробления плотная морула, состоящая из клеток разного размера. Морула Rhopalonema быстро покрывалась жгутиками, причём клетки полицилиарны — они могут нести их по два или три. Затем морула также превращалась в паренхимулу. К сожалению, дальнейшие стадии развития этого вида описаны не были. Гаструляцию Aglantha Фриман описывает как эпиболию. Шапочка микромеров, сформировавшаяся в ходе неравномерного 3-го деления дробления, уплощается, ее клетки делятся и покрывают единым слоем богатые желтком макромеры. По завершению этого процесса, эмбрион вытягивается вдоль орально-аборальной оси (Freeman, 1983). Так или иначе, в результате гаструляции формируется паренхимула, состоящая из мелких эк-тодермальных и немногочисленных крупных эндодермальных клеток (рис. 2т). У Aglaura она превращается в вытянутую личинку-планулу, эндодерма которой состоит из 14 крупных почти прямоугольных клеток, по-видимому содержащих крупные вакуоли. Эти клетки выстроены в один ряд (Metschnikoff, 1886) (рис. 2д). Эктодермальные клетки Aglaura уплощены вдоль апико-базальной оси, каждая несет несколько жгутиков. На оральном конце личинки (она движется аборальным концом вперед) находятся несколько клеток эндодермы (клетки с IX-й по XIV-ю, если считать от аборального конца), которые имеют меньшие размеры, чем первые восемь клеток (рис. 2д). При дальнейшем развитии 1Х-я клетка делится на две дочерние клетки, которые дают начало зачаткам двух первых щупалец. Остальные мелкие эндо-дермальные клетки образуют зачаток манубриума с полостью внутри (рис. 2е). Щупальца вскоре увеличиваются в размерах, на их концах появляются стрекательные клетки. За счёт деления крупных эндодермальных клеток возникает гастральная полость, соединяющаяся с полостью манубриума и прорывается рот (рис. 2ж). В этот момент форма личинки меняется - она становится шире, а её аборальный конец округляется (рис. 2ж-2з)! Вскоре происходит закладка ещё двух щупалец (Metschnikoff, 1886). Таким образом, формируется личинка, напоминающая актинулу некоторых Hydroidolina (рис. 2з). Личинки более поздних стадий развития были обнаружены Мечниковым в планктоне. Их тело уплощается, манубриум тоже становится уплощенным и двулопастным. Количество щупалец в ходе развития постепенно увеличивается. У таких личинок большую часть тела занимает эктодермальный краевой валик, из клеток которого, по-видимому, формируется большая часть колокола (рис. 2и). Або-ральная часть эксумбреллы колокола происходит из тонкого слоя эктодермы, расположенной абораль-нее валика (рис. 2к). Внутренняя часть колокола (су-бумбрелла) формируется за счёт того, что эктодерма, расположенная под краевым валиком, образует восемь складок (эктодермальных карманов), постепенно увеличивающихся в размерах (рис. 2к). Таким образом, формирующаяся субумбрелла оказывается поделённой на восемь камер. Когда карманы ещ( не достигли своей окончательной высоты, начина ется выделение студенистого вещества (мезоглеи) в аборальной части личинки. На этой стадии колокол еще крайне мал, его полость практически отсутствует, а большая часть личинки представляет собой эктодермальный валик, на котором формируется складка - велум. Вскоре колокол сильно увеличивается, а эктодермальный валик становится его краем, на котором расположены щупальца и статоцисты (рис. 2л). Полость колокола увеличивается настолько, что манубриум полностью погружается в неё. По мере дальнейшего развития увеличивается количество щупалец, вырастают ещё две лопасти манубриума, дифференцируется желудок. Таким образом, эктодермальный краевой валик, занимающий вначале значительную часть личинки, "обрастает" её, формируя колокол. Можно предположить, что значительная часть популяции его клеток состоит из стволовых (интерстициальных) клеток. Вероятно, эти клетки активно делятся, поставляя материал, из которого и формируется колокол. Краевой валик личинки Aglaura напоминает кольцевой эктодермальный валик, формирующийся на периферии околоротовой пластинки Geryoniidae. Этот кольцевой валик тоже даёт начало щупальцам и велуму, и, по-видимому, участвует в образовании колокола. Итак, для развития ропалонематид характерно формирование эмбрионов и личинок, обладающих очень небольшим числом крупных клеток. Причем эта закономерность касается, в первую очередь, клеток эндодермы - у личинки Aglaura их всего 14, причем они значительно крупнее клеток эктодермы. Тенденция к формированию крупных эндодермальных клеток у двух (из трех изученных) видов проявляется еще на стадии 3-го деления дробления. В ходе этого деления формируются макромеры, большая часть объема которых впоследствии войдет в состав именно эндодермальных клеток. Гаструляция фактически начинается на стадии 8-16 клеток и протекает как своеобразная форма вторичной деламинации (у Aglaura) или эпиболии (у Aglantha) (Metschnikoff, 1886; Freeman, 1983). Увеличение числа эндодермальных клеток "перенесено" на стадию метаморфоза. Они происходят только тогда, когда требуется сформировать какую-либо структуру медузы. Интересно, что в развитии Aglaura можно проследить судьбу некоторых клеток эндодермы. Это значит, что у этого вида имеются клеточные линии, совершенно нехарактерные для других книдарий. Биология развития представителей отряда Narcomedusae В конце XIX-начале XX века представители группы Narcomedusae были объектами эмбриологических исследований гораздо чаще других трахилин. Однако систематика этой группы в то время не была достаточно разработана, и многие виды описывались разными авторами под разными названиями, сведенными теперь в синонимы. Самой характерной чертой отряда Narcomedusae является разнообразие жизненных циклов, связанное с переходом многих наркомедуз к паразитизму. У некоторых видов, например, у Cunoctantha (= Cunina) octonaria паразитическая форма образуется непосредственно из личинки (Bouillon, 1987). Морфологически она напоминает полипы других гидроидов, но появилась в жизненном цикле паразитических наркомедуз явно вторично (Bouillon, 1987; Collins, 2002). Эти паразитические "полипы" прикрепляются к субумбреллярной поверхности колокола или к манубриуму других гидромедуз, и от них отпочковываются молодые медузы. У целого ряда других видов жизненный цикл еще больше усложняется — появляется второе поколение медуз (Щелкановцев, 1905; Hanitzsch 1911, 1921; Bouillon, 1987). Это второе поколение размножается половым путем и дает начало форме, паразитирующей в гастроваскулярной полости трахимедуз (Geryonia, Liriope и др.), гидромедуз из подкласса Hydroidolina и сцифомедуз (Bouillon, 1987). Паразитическая форма образует столоны, почки которых превращаются в дефинитивных медуз. Для раннего развития паразитических наркомедуз (например, представителей рода Cunina) характерны очень необычные черты, такие как развитие зародышей с участием специальных клеток-нянек (фороцитов) (Metschnikoff, 1882, 1886; Woltereck, 1905; Bigelow, 1909). Все эти особенности, а также проблема эволюции сложных жизненных циклов паразитических организмов, крайне интересны и заслуживают отдельного исследования. Однако в данном обзоре мы рассмотрим развитие непаразитических видов наркомедуз. Раннее развитие непаразитических видов наркомедуз всегда заканчивается образованием паренхимулы (рис. За), однако дробление и гаструляция в этой группе очень разнообразны и даже индивидуально изменчивы. Наиболее подробно изучено развитие наркомедузы Aeginopsis mediterranea (=Solmundella bitentaculata) (Metschnikoff, 1886; Zalenskij, 1911). У этого вида дробление становится асинхронным уже на 8-клеточной стадии. При переходе с 16-клеточной на 32-клеточную стадию развития, "некоторые клетки сдвигаются внутрь массы зародыша, тогда как другие сохраняют более поверхностное положение" (Metschnikoff, 1886). Судя по имеющимся в работе рисункам, Мечников описывает формирование колбовидных клеток и их иммиграцию в полость бластоцеля. Он также отмечает, что "образование эндодермы не сосредоточено на определенной части зародыша", и клетки "проникают внутрь с самых разных точек поверхности". Из этого он делает вывод о том, что гаструляция у Solmundella протекает как мультиполярная иммиграция (Metschnikoff, 1886). Мечников подчеркивает, что гаструляция у этого вида начинается так же рано, как и у изученной им Geryonia, на стадии 16 клеток. При сравнении разных эмбрионов Solmundel/a он наблюдал индивидуальные различия в размере, количестве и расположении клеток. Процесс выселения клеток продолжается достаточно долго, и в этот период не существует границы между внешними и внутренними клетками. Клетки, оставшиеся на поверхности, вскоре организуются в эпителиальную эктодерму, а эндодерма еще долго имеет паренхиматозное строение. У Polyxenia leucostyla (= Solmaris leucostyla), вида, также изученного Мечниковым, раннее дробление индивидуально изменчиво. Наряду с эмбрионами, состоящими из 8-ми одинаковых бластомеров, встречаются эмбрионы, состоящие из 4-х микро- и 4-х макромеров (Metschnikoff, 1874). От особенностей дробления зависит способ гастру-ляции. При равномерном делении формируется морула: крупные бластомеры делятся продольно, отделяя внутрь зародыша эндодермальные клетки (клеточная деламинация); в случае, когда несколько бластомеров заметно крупнее остальных и отстают от них в делении, гаструляция происходит путём эпиболии, и клетки эндодермы оказываются значительно крупнее клеток эктодермы. Таким образом, гаструляция у Solmaris также индивидуально изменчива, но независимо от способа гаст-руляции эмбрион в конце концов превращается в паренхимулу. Гаструляция другого вида наркомедуз, Solmaris flavescens, описанная Щелкановцевым (1905), протекает как клеточная деламинация. Дальнейшее развитие связано с вытяжением плавающей паренхимулы в плоскости, перпендикулярной ее орально-аборальной оси (рис. За-Зв). При этом клетки эндодермы удлиняющихся концов личинки выстраиваются в один ряд (рис. Зв). В результате большая часть тела личинки становится двумя щупальцами (Solmaris leucostyla (Metschnikoff, 1874), Solmundella bitentaculata (Metschnikoff, 1886)) (рис. Зв, г). Центральная часть тела личинки превращается в тело будущей медузы: в ней образуется гастральная полость, а на оральном полюсе открывается рот (рис. Зг, д). В результате личинка приобретает характерный актинулоподобный вид (Muller, 1851; Metschnikoff, 1874, 1886; Brooks, 1886; Woltereck, 1905; Zalenskij, 1911) (рис. Зд). Интересно, что у паразитического вида Pegantha smaragdina {-Pegantha clara) паренхимула превращается в похожую личинку, имеющую в начале развития только одно щупальце (Bigelow, 1909). Метаморфоз актинулоподобный личинки был прослежен у S. bitentaculata (Zalenskij, 1911). Гастральная полость личинки начинает усложняться и разделяться на карманы за счёт образования септ. Аборальный полюс даёт начало колоколу медузы, а оральный — манубриуму. Центральный процесс метаморфоза — формирование колокола взрослой медузы. Заленский различает две части колокола, появляющиеся в развитии в разное время: диск колокола (Schirmscheibe) и его край (Schirmsaum) (рис. Зд, Зе). Первый есть уже у личинки, и располагается между щупалец, а второй формируется в процессе метаморфоза, появляясь в виде кольцевого утолщения эктодермы под щупальцами (рис. Зд, Зе). В начале развития край колокола представлен четырьмя лопастями (рис. Зе). Из тканей края колокола формируются велум и органы чувств. Между эктодермой и эндодермой сначала диска колокола, а потом и его края, выделяется студенистое вещество, вследствие чего колокол постепенно приобретает коническую форму (рис. Зж). У личинки, только что приступившей к метаморфозу, манубриум относительно велик (рис. Зд), однако, с ходом метаморфоза, соотношение размеров манубриума и колокола изменяется (рис. Зж). В процессе развития, у S. bitentaculata не происходит увеличения числа щупалец. У других представителей Narcomedusae количество щупалец увеличивается, но это не влияет на процесс формирования колокола — площадь диска колокола увеличивается в зонах между щупальцами, а края колокола образуются из эктодермы, расположенной под щупальцами (Metschnikoff, 1874; Maas, 1892; Brooks, 1886; Bigelow, 1909). Несколько другой способ метаморфоза был описан для Solmaris flavescens (Maas, 1901; Щелка-новцев, 1905). У этого вида овальная паренхимула не вытягивается, а уплощается, и по ее краям образуются зачатки щупалец. Между эктодермой и эндодермой на будущей аборальной стороне начинается выделение студенистого вещества, а под щупальцами формируется зачаток колокола в виде кольцевого утолщения (Maas, 1901). Гастральная полость медузы формируется за счёт эпителизации эндодермы (Maas, 1901), и/или гибели клеток, находящихся в центре паренхиматозной эндодермы (Щелкановцев, 1905). Итак, судя по имеющимся описаниям, эмбриональное и личиночное развитие наркомедуз очень разнообразно. Дробление может быть как равномерным, так и неравномерным (с образованием макро- и микромеров), причем у одного из видов (Solmaris) эти варианты присутствуют как варианты индивидуальной изменчивости. То же самое можно сказать и о гаструляции — наблюдается как мультиполярная иммиграция (Solmundella), так и различные формы деламинации {Solmaris). Гаструляция Solmaris индивидуально изменчива, как и дробление. Интересной общей чертой развития изученных видов является вытяжение паренхимулы в плоскости будущих щупалец, которые дифференцируются из длинных концов получившейся личинки (рис. Зб-г). По-видимому, мы здесь снова встречаемся с эволюционным преобразованием развития, направленным на максимально быстрое и эффективное формирование признаков дефинитивной стадии развития (медузы). ЗАКЛЮЧЕНИЕ. В данном обзоре мы постарались показать, что представители подкласса Trachylina демонстрируют фантастическую эволюционную пластичность развития и жизненных циклов, характерную как для класса Hydrozoa, так и для типа Cnidaria в целом. С этой точки зрения, трахилины заслуживают детального изучения и являются идеальными объектами для эволюционной биологии развития. К сожалению, их использование в таком качестве затрудняется миниатюрностью ранних стадий развития и тем, что ни одна из трахилин еще не введена в лабораторную культуру (что как раз и обусловлено особенностями их жизненного цикла). Тем не менее, мы считаем, что эти проблемы преодолимы, и возрождение интереса к изучению развития трахилин позволит приблизиться к ответу на многие вопросы, касающиеся общих закономерностей эволюции онтогенеза и филогении многоклеточных животных. Один из таких вопросов — вопрос о "первичном" жизненном цикле Hydrozoa. Он состоит в том, имели ли предки гидроидов полипоидную форму, или она появилась вторично (а это значит, что полипы гидроидных не гомологичны полипам других книдарий). Сравнительный анализ жизненных циклов представителей разных отрядов Trachylina и Hydroidolina позволяют предположить, что полип в их "первичном" жизненном цикле всё-таки был (Cartwright et al., 2008; Collins et al, 2008). Однако тенденция к миниатюризации, характерная для предковых Hydrozoa, была подхвачена только подклассом Trachylina. Для подкласса Hydroidolina типично вторичное увеличение размеров полипо-идной формы, произошедшее, по-видимому, несколько раз, за счёт образования модульного организма (колонии) (Беклемишев, 1964; Buss, 1979). Можно с уверенностью сказать, что одним из основных направлений эволюции Hydroidolina было совершенствование архитектуры и организации полипоидных колоний (Cartwright, 2003; Marfenin, Kosevich, 2004). В их жизненном цикле доминирует полипоидная форма, тогда как форма медузы многократно и независимо редуцировалась или утрачивалась (Govindarajan et al, 2006; Cartwright, Nawrocki, 2010). Такие эволюционные тенденции совершенно не характерны для Trachylina: форма полипа имеется только в жизненном цикле представителей семейства Limnomedusae, а у остальных трахилин она утрачена. С этим связано принципиальное отличие трахилин от гидроидолин, имеющее отношение к особенностями метаморфоза. В жизненном цикле Hydroidolina планула превращается в первичный полип. Этот метаморфоз сопровождается оседанием личинки, кардинальным изменением ее строения, а иногда и гибелью значительного числа ее клеток (Seipp et al., 2001, 2003). У большинства трахилин личинка-планула превращается сразу в медузу. Их эмбриональное развитие происходит в толще воды, стадия червеобразной планулы очень непродолжительна: у личинки быстро появляются признаки медузы, и она постепенно превращаются во взрослый организм. В жизненном цикле Trachylina метаморфоз не очерчен четкими временными рамками, и, скорее всего, не сопровождается гибелью клеток, хотя это предположение нуждается в проверке. Таким образом, метаморфоз трахилин можно считать эволю-тивным (Иванова-Казас, 1995). Стоит отметить, что некоторые авторы рассматривали метаморфоз личинок трахилин как превращение планул сначала в пелагических полипов, а затем в медуз (Brooks, 1886). У представителей Narcomedusae (семейства Cuninidae) в связи с переходом к паразитизму (их личинки паразитируют на других гидромедузах) сформировался вторично усложнённый жизненный цикл (Metschnikoff, 1886; Hanitzsch, 1921). Еще одна особенность онтогенеза трахилин, представляющая интерес для эволюционной биологии — формирование малоклеточных эмбрионов и личинок, коррелирующее с эволюционной тенденцией миниатюризации и упрощения жизненного цикла. Такое развитие наблюдается у представителей Trachymedusae (Geryoniidae, Rhopalonematidae) и Narcomedusae (Aeginidae). У всех них гаструляция происходит еще на этапе дробления (16—32 клетки), тогда как эмбрионы представителей Hydroidolina во время гаструляции состоят уже из нескольких десятков — нескольких сотен клеток. Поскольку по данным молекулярной филогении Geryoniidae относятся к отряду Limnomedusae (Collins et al, 2008), можно предположить, что такое упрощение эмбрионального развития (как и переход к прямому развитию личинки в медузу) происходило в группе как минимум два раза. Более того, у тех Limnomedusae, которые формируют в развитии типичные для Hydrozoa планулы, они состоит из сравнительно небольшого числа крупных клеток (Perkins, 1902; Payne, 1926). Ранняя стадия развития какого-либо таксона может быть описана как "малоклеточная", если она имеет значительно меньшее число клеток, чем такая же стадия развития у родственных таксонов. Как правило, малоклеточными считаются эмбрионы, состоящие к концу развития из нескольких десятков клеток (Иванова-Казас, 1995). Эти эмбрионы успешно формируют специфичный для таксона план строения. Эволюционный переход к малоклеточности характерен для представителей Nematoda и Chordata (Tunicata), а также (как следует из нашего обзора), для книдарий, принадлежащих к подклассу Trachylina. Развитие малоклеточных эмбрионов — интересное проявление устойчивости ("канализации") онтогенеза (Waddington, 1942, 1953; Шмальгаузен, 1946), т.е. независимости его конечного результата — плана строения взрослого организма — от вариабельности и эволюционных изменений путей и механизмов раннего развития. Сравнительный анализ развития нематод и туникат позволил выявить некоторые закономерности преобразований онтогенеза, которые ассоциированы с малоклеточностью ранних стадий. Эти преобразования касаются всех уровней организации — от морфологического до геномного (Schulze, Schierenberg, 2011; Holland, 2014). Показано, что малоклеточность у представителей обоих таксонов ассоциирована с комплексом преобразований онтогенеза, среди которых быстрая смена поколений, переход к детерминированному дроблению с ранним выделением инвариантных поли-клональных клеточных линий, повышение роли материнских детерминантов, локализованных в яйцеклетке, уменьшение роли регуляторных генов, снижение регулятивных способностей эмбриона (Schulze, Schierenberg, 2011; Holland, 2014). Интересно, что изменения затронули даже структуру генома. Так, у туникат наблюдаются потери генов, относящихся к Нох кластеру, и даже реорганизация этого кластера (Seo et al., 2004; Ikuta, Saiga, 2005). Кроме того, у обоих таксонов отмечается потеря регуляторных генов и расположение генов в виде оперонов (Satou et al., 2008; Denoeud et al., 2010; Berna et al., 2012; Paps et al., 2012; Tsagkogeorga et al., 2012). Исследования клеточных основ морфогенезов нематоды Caenorhabditis elegans показали, что с малоклеточностью ранних стадий связаны увеличение морфогенетической роли изменения формы клеток и снижение роли эпителиальных морфогенезов (Williams-Masson et al., 1997; Simske, Hardin, 2001; Chisholm, Hardin, 2005). Для ответа на вопросы о том, насколько универсальны выявленные закономерности, какие ограничения накладывает малоклеточность эмбриона на процессы развития, и как эти ограничения преодолеваются представителями разных таксонов (т.е. за счет чего обеспечивается канализация развития), необходим сравнительный анализ особенностей развития малоклеточных эмбрионов у представителей нескольких далеких филетиче-ских линий. К сожалению, данных по развитию малоклеточных эмбрионов книдарий на данный момент явно недостаточно для сравнительного анализа, т.к. онтогенез этой группы не привлекал внимание исследователей уже около 100 лет. Эволюционные изменения (упрощение) жизненного цикла трахилин коррелируют не только с малоклеточностью эмбрионов и личинок, но и с множественными изменениями развития, которые носят характер гетерохроний. В качестве наиболее ярких примеров можно привести раннее появление признаков медузы в эмбриогенезе гери-ониид (формирование колокола). Фактически, колокол медузы и мезоглея начинают формироваться у эмбриона, находящегося на стадии гаструлы. У некоторых наркомедуз большая часть тела ранней личинки идет на формирование щупалец. К сожалению, обе упомянутые группы практически не изучены: об их развитии мы можем судить только по данным световой микроскопии, полученным в XIX веке. Мы считаем, что возможность использования данных по онтогенезу трахилин в сравнительных исследованиях, направленных на выявление фундаментальных закономерностей эволюции развития, — одна из причин, обуславливающих необходимость изучения онтогенеза этой группы с применением современных методов исследования.

Авторы:

Издание: Онтогенез
Год издания: 2018
Объем: 12с.
Дополнительная информация: 2018.-N 3.-С.153-164. Библ. 56 назв.
Просмотров: 296